前作までのあらすじは、人間界に侵攻しようとする魔界の王を魔界に封じ込め正義に目覚めた悪魔の魔剣士スパーダは世界の平和を見守るのであった。それから約2000年後、スパーダは人間の女性との間に双子の子供が生まれる。その双子の兄と母親を悪魔に殺されてしまったダンテの店であるデビルメイクライにトリッシュが訪れる。 トリッシュは魔帝ムンドゥスが復活をすると告げる。トリッシュに導かれマレット島へ。魔王ムンドゥスを倒すのであった。それ後、人間の男アリウスによる魔界の復活と覇王アルゴサクスの封印を解き我が力にしようする企みをルシアから知る。ダンテの父の道のりを超える苦難に挑む。ダンテが魔帝ムンドゥスを倒す前の物語。親の仇を探すために便利屋を開業しようとする若き日のダンテ。 便利屋の名前を思案していたそんな彼の前にアーカムという一人の男が現れる。そして今作では死んだはずの兄からの招待状を謎の人物から受け取る。そしてスパーダの血を引く悪魔バージルが現れる。その頃デビルハンターのレディーもまたバージルの前に。ここからがストーリの始まりです。モンスターがひたすら出現し、すばやく倒していくといった感じです。数体が同時に出現するので攻撃を止めずに撃って、斬ってコンボが大切です。

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